距离上一场与加奥斯的大战已过去二十年，世界迎来了短暂的和平，卡美拉也消失在火山中，被人们逐渐遗忘。与此同时，一支深海科考队在马里亚纳海沟发现了一座刻满禁忌文字的神秘神殿，并意外唤醒了沉睡其中的三位古代邪神——它们以人类的恐惧和绝望为食，试图将整个世界拖入永恒的癫狂。在邪神的阴影笼罩下，各国军队不堪一击，人类心理防线全面崩溃。关键时刻，海底传来一声亘古的长啸，背负着“龙脉”诅咒的卡美拉再次觉醒，但它身上散发着与邪神同源的不祥气息。人类必须在恐惧中抉择：是依靠这个曾经的守护者，还是在自己制造的毁灭中走向终局？
这是写给成人观众的暗黑怪兽史诗。影片彻底摒弃了子供向的设定，营造出克苏鲁神话般的绝望氛围。特摄技术与CG的融合达到了系列新高，卡美拉的每一次出场都充满了神性与压迫感。剧本深刻探讨了“守护者”与“怪物”的界限，政治讽刺和人性批判的力度令人惊叹。最后的决战在视觉和精神层面都达到了双重高潮，堪称平成卡美拉精神续作。
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